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Estos trabajos han identificado distintos factores de riesgo para la enfermedad, entre los que destacan el consumo y la manipulación de carne de pollo<a href="#bib2" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>. El elevado número de casos inexplicados<a href="#bib3" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>, así como la gran variación en la contribución relativa de los factores de riesgo dependiendo del ámbito geográfico donde se realice la investigación<a href="#bib3" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a href="#bib4" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>, justifican la realización de estudios locales. En España, los estudios de casos y controles publicados son muy escasos y se han centrado en la población infantil hospitalizada de menor edad (≤2 años)<a href="#bib5" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>. El objetivo del presente estudio fue identificar factores de riesgo para los casos esporádicos de gastroenteritis por <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span> en niños ≤14 años en la región sanitaria de Lleida en 2005.</p><span class="elsevierStyleSectionTitle">Métodos</span><p class="elsevierStylePara">Se diseñó un estudio de casos y controles emparejados por edad entre el 15 de enero y el 31 de julio de 2005. Los casos se detectaron prospectivamente a partir de aislamientos en coprocultivo realizados en el Hospital Universitario Arnau de Vilanova, de Lleida, que investiga sistemáticamente <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span> en las heces de los pacientes del hospital y de la atención primaria de la región sanitaria. Su población de cobertura era de 380.000 habitantes (año 2005), con un 15% (57.000) de ellos menores de 15 años de edad.</p><p class="elsevierStylePara">Se consideró caso esporádico a cualquier residente de la Región Sanitaria de Lleida con edad de 6 meses a 14 años que presentara diarrea y aislamiento positivo de <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span>, no relacionado con ningún brote comunitario. Los criterios de exclusión fueron el desarrollo de diarrea durante una estancia hospitalaria, no ser caso primario en el hogar, el coaislamiento bacteriano y el inicio de síntomas más de un mes antes de la entrevista. Cuando se detectaba un nuevo caso se asignaba un control, el de edad más próxima seleccionado entre las revisiones programadas de niño sano del pediatra del caso. Los criterios de exclusión para los controles fueron haber padecido gastroenteritis por <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span> previa o diarrea en el mes anterior.</p><p class="elsevierStylePara">Los casos y los controles fueron entrevistados por teléfono utilizando un cuestionario estructurado con preguntas cerradas basado en un cuestionario previo de la OMS<a href="#bib6" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>. El periodo de exposición de interés fue, para los casos, la semana anterior a los síntomas, y para los controles la anterior a la entrevista excepto para la medicación previa, que fue el mes anterior. La elección del periodo de exposición de interés tuvo en cuenta el tiempo de incubación típico de la enfermedad (dos a cinco días, máximo diez)<a href="#bib2" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>. Se recogió información sobre: <span class="elsevierStyleItalic">a)</span> medicación previa; <span class="elsevierStyleItalic">b)</span> ingestión de alimentos (frecuencia de consumo de carne [pollo y otras], fiambres, embutidos, pescado, fruta) y agua; <span class="elsevierStyleItalic">c)</span> grado de cocinado del pollo; <span class="elsevierStyleItalic">d)</span> viajes; <span class="elsevierStyleItalic">e)</span> comidas fuera de casa; <span class="elsevierStyleItalic">f)</span> contacto con animales, y <span class="elsevierStyleItalic">g)</span> manipulación de alimentos (lavado de pollo crudo bajo el grifo). Finalmente se anotaban el sexo, la edad y el lugar de residencia (rural<3000 habitantes o urbana) de los niños. Las preguntas las respondieron el padre o la madre de los niños tras obtener su consentimiento escrito. El protocolo del estudio fue aprobado por el comité de ética del Hospital Universitario Arnau de Vilanova.</p><p class="elsevierStylePara">Las variables de frecuencia de consumo de alimentos (continuas) se dicotomizaron por la mediana<a href="#bib7" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>. La asociación entre exposición y enfermedad se estimó mediante el cálculo de la <span class="elsevierStyleItalic">odds ratio</span> emparejada cruda de Mantel-Haenszel (OR<span class="elsevierStyleInf">M−H</span>) y su intervalo de confianza del 95% (IC95%). Las variables con valor de p≤0,10 se incluyeron en un modelo multivariado de regresión logística condicional ajustado por variables potencialmente confusoras. Las variables dicotómicas no requieren ninguna asunción sobre los datos para su inclusión en un modelo de regresión logística. El modelo multivariado final se obtuvo por una estrategia de eliminación de variables no significativas (p≥0,05), proporcionando OR ajustadas (ORa) y sus IC95%. El análisis estadístico se realizó con el programa SPSS 13.0 (SPSS Inc, Chicago, IL, USA).</p><span class="elsevierStyleSectionTitle">Resultados</span><p class="elsevierStylePara">De los 53 casos identificados se excluyeron siete: tres por coaislamiento bacteriano <span class="elsevierStyleItalic">(Salmonella</span> spp.) y cuatro por inicio de síntomas más de un mes antes de la entrevista. De los 46 casos elegibles, uno no contestó al teléfono. De los controles seleccionados, dos fueron excluidos por diarrea en el mes anterior y uno por campilobacteriosis previa. Además, dos no pudieron ser localizados. Finalmente, en el análisis se incluyeron 45 casos y 45 controles.</p><p class="elsevierStylePara">Los casos excluidos (ocho) y los incluidos (45) en el estudio no difirieron de forma estadísticamente significativa en cuanto a sexo, edad (porcentaje de menores de 3 años) y lugar de residencia (porcentaje rural) (p>0,5).</p><p class="elsevierStylePara">Los casos fueron entrevistados una mediana de 19 días tras el inicio de los síntomas, y los controles una mediana de Los siete días después que los casos.</p><p class="elsevierStylePara">La edad mediana de los casos y de los controles fue de 1,6 (rango intercuartílico: 1,0–2,3, máximo 9,6) y 1,9 años, respectivamente. El porcentaje de varones y el porcentaje con residencia rural fue similar en los casos y en los controles (62,2% frente a 57,8%, y 35,6% frente a 26,7%).</p><p class="elsevierStylePara">La proporción de casos y controles expuestos, así como la estimación de la OR<span class="elsevierStyleInf">M−H</span> y su IC95%, se presentan en la <a href="#tbl1" class="elsevierStyleCrossRefs">tabla 1</a>. En el análisis bivariado, la medicación con antibióticos el mes anterior a los síntomas, lavar bajo el grifo la carne de pollo, y el consumo de pollo (≥3 veces) y fiambre (≥2 veces) la semana anterior a los síntomas, estuvieron significativamente asociados con la enfermedad (p≤0,10). El consumo de pescado (≥2 veces) se mostró como factor protector.</p><p class="elsevierStylePara">Tabla 1. Análisis bivariado de la asociación de ciertas exposiciones con los casos esporádicos de gastroenteritis por <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span> en niños, en Lleida, entre el 15 de enero y el 31 de julio de 2005</p><a name="tbl1" class="elsevierStyleCrossRefs"></a><p class="elsevierStylePara"></p><table><tr align="left"><td rowspan="0" colspan="0">Factores de riesgo <span class="elsevierStyleSup">a,b</span></td><td rowspan="0" colspan="2">N<span class="elsevierStyleSup">o</span> expuestos (%)</td><td rowspan="0" colspan="0">OR<span class="elsevierStyleInf">M−H</span> (IC95%)</td><td rowspan="0" colspan="0">p</td></tr><tr align="left"><td rowspan="0" colspan="0"> </td><td rowspan="0" colspan="0">Casos N=45</td><td rowspan="0" colspan="0">Controles N=45</td><td rowspan="0" colspan="0"> </td><td rowspan="0" colspan="0"> </td></tr><tr align="left"><td colspan="5">Medicación previa</td></tr><tr align="left"><td>Antibióticos</td><td>17 (37,8)</td><td>3 (6,7)</td><td>5,7 (1,7-19,3)</td><td><0,01</td></tr><tr align="left"><td>Corticosteroides orales</td><td>5 (11,1)</td><td>2 (4,4)</td><td>2,5 (0,5-12,9)</td><td>0,45</td></tr><tr align="left"><td colspan="5"> </td></tr><tr align="left"><td colspan="5">Consumo de alimentos</td></tr><tr align="left"><td>Pollo (≥3 veces)</td><td>25 (55,6)</td><td>8 (17,8)</td><td>4,4 (1,7-11,6)</td><td><0,01</td></tr><tr align="left"><td>Pollo poco hecho <span class="elsevierStyleSup">c</span></td><td>10 (22,2)</td><td>8 (17,8)</td><td>1,3 (0,5-3,8)</td><td>0,79</td></tr><tr align="left"><td>Pavo (≥1 vez)</td><td>9 (20,0)</td><td>10 (22,2)</td><td>0,9 (0,3-2,4)</td><td>1,00</td></tr><tr align="left"><td>Ternera (≥2 veces)</td><td>21 (46,7)</td><td>19 (42,2)</td><td>1,2 (0,5-3,0)</td><td>0,82</td></tr><tr align="left"><td>Cerdo (≥1 veces)</td><td>18 (40,0)</td><td>21 (46,7)</td><td>0,7 (0,3-1,8)</td><td>0,63</td></tr><tr align="left"><td>Cordero (≥1 veces)</td><td>28 (62,2)</td><td>25 (55,6)</td><td>1,6 (0,5-4,9)</td><td>0,58</td></tr><tr align="left"><td>Fiambres <span class="elsevierStyleSup">d</span> (≥2 veces)</td><td>31 (68,9)</td><td>21 (42,7)</td><td>2,7 (1,0-6,8)</td><td>0,05</td></tr><tr align="left"><td>Embutidos (≥1 vez)</td><td>11 (24,4)</td><td>13 (28,9)</td><td>0,8 (0,3-2,0)</td><td>0,81</td></tr><tr align="left"><td>Pescado (≥2 veces)</td><td>23 (51,1)</td><td>35 (77,8)</td><td>0,2 (0,1-0,7)</td><td>0,01</td></tr><tr align="left"><td>Fruta (≥7 veces)</td><td>26 (63,4)</td><td>34 (75,6)</td><td>0,6 (0,2-1,7)</td><td>0,45</td></tr><tr align="left"><td colspan="5"> </td></tr><tr align="left"><td colspan="5">Consumo de agua</td></tr><tr align="left"><td>Agua del grifo</td><td>21 (46,7)</td><td>14 (31,1)</td><td>3,3 (0,9-12,1)</td><td>0,11</td></tr><tr align="left"><td>Agua de fuente</td><td>0 (0,0)</td><td>1 (2,2)</td><td>NC</td><td><span class="elsevierStyleBold">–</span></td></tr><tr align="left"><td>Agua embotellada</td><td>38 (84,4)</td><td>37 (82,2)</td><td>1,17 (0,4-3,5)</td><td>1,00</td></tr><tr align="left"><td colspan="5"> </td></tr><tr align="left"><td colspan="5">Comidas fuera de casa</td></tr><tr align="left"><td>Guardería/colegio</td><td>10/20 (50,0)</td><td>8/21 (38,1)</td><td>2,0 (0,5-8,0)</td><td>0,51</td></tr><tr align="left"><td>Restaurante</td><td>2 (4,4)</td><td>6 (13,3)</td><td>0,2 (0,0-1,7)</td><td>0,22</td></tr><tr align="left"><td colspan="5"> </td></tr><tr align="left"><td colspan="5">Manipulación de alimentos</td></tr><tr align="left"><td>Lavar pollo bajo el grifo</td><td>29 (64,4)</td><td>18 (40,0)</td><td>2,6 (1,1-6,2)</td><td>0,05</td></tr><tr align="left"><td colspan="5"> </td></tr><tr align="left"><td colspan="5">Contacto con animales</td></tr><tr align="left"><td>Perro/gato en el hogar</td><td>8 (17,8)</td><td>8 (17,8)</td><td>1,0 (0,3-3,1)</td><td>1,00</td></tr><tr align="left"><td>Animales de granja</td><td>5 (12,4)</td><td>1 (2,2)</td><td>NC</td><td>–</td></tr><tr align="left"><td>Perro/gato de otro dueño</td><td>12 (26,7)</td><td>5 (11,1)</td><td>2,8 (0,9-8,6)</td><td>0,12</td></tr><tr align="left"><td colspan="5"> </td></tr><tr align="left"><td>Viajes</td><td>4 (8,9)</td><td>2 (4,4)</td><td>2,0 (0,4-10,9)</td><td>0,68</td></tr></table><p class="elsevierStylePara">OR<span class="elsevierStyleInf">M−H</span>: <span class="elsevierStyleItalic">odds ratio</span> cruda de Mantel-Haenszel.<br></br></p><p class="elsevierStylePara">a Exposición en la semana anterior al inicio de los síntomas o entrevista excepto para medicación previa (mes anterior).<br></br>b Las categorías consideradas fueron (Sí/No) salvo que se indique de otra forma.<br></br>c Color rosado en el interior.<br></br>d Fiambres incluye productos cárnicos cocidos, como el jamón de York, el pavo, etc.<br></br></p><p class="elsevierStylePara">Los resultados del análisis multivariado de regresión logística condicional ajustado por sexo y residencia se muestran en la <a href="#tbl2" class="elsevierStyleCrossRefs">tabla 2</a>. Los factores de riesgo que se asociaron independientemente con la enfermedad fueron la medicación con antibióticos durante el mes anterior (ORa:4,7; IC95%: 1,1–19,6) y dos factores alimentarios: el consumo de fiambre (ORa:4,2; IC95%: 1,2–14,7) y de pollo (ORa:3,6; IC95%: 1,1–11,1) la semana anterior a los síntomas. Lavar la carne de pollo bajo el grifo resultó marginalmente asociado (ORa:2,5; IC95%: 0,9–7,1).</p><p class="elsevierStylePara">Tabla 2. Análisis multivariado de regresión logística condicional de la asociación de ciertas exposiciones con los casos esporádicos de gastroenteritis por <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span> en niños, en Lleida, entre el 15 de enero y el 31 de julio de 2005</p><a name="tbl2" class="elsevierStyleCrossRefs"></a><p class="elsevierStylePara"></p><table><tr align="left"><td rowspan="0" colspan="0">Factores de riesgo <span class="elsevierStyleSup">a</span></td><td rowspan="0" colspan="0">ORa <span class="elsevierStyleSup">b</span> (IC95%)</td><td rowspan="0" colspan="0">p</td></tr><tr align="left"><td>Medicación previa</td><td> </td><td> </td></tr><tr align="left"><td>Antibióticos</td><td>4,7 (1,1–19,6)</td><td>0,03</td></tr><tr align="left"><td colspan="3"> </td></tr><tr align="left"><td>Consumo de alimentos</td><td> </td><td> </td></tr><tr align="left"><td>Pollo (≥3 veces)</td><td>3,6 (1,1–11,1)</td><td>0,03</td></tr><tr align="left"><td>Fiambres <span class="elsevierStyleSup">c</span> (≥2 veces)</td><td>4,2 (1,2–14,7)</td><td>0,02</td></tr><tr align="left"><td colspan="3"> </td></tr><tr align="left"><td>Manipulación de alimentos</td><td> </td><td> </td></tr><tr align="left"><td>Lavar pollo bajo el grifo</td><td>2,5 (0,9–7,1)</td><td>0,08</td></tr></table><p class="elsevierStylePara">a Exposición en la semana anterior al inicio de los síntomas o entrevista excepto para medicación previa (mes anterior).<br></br>b <span class="elsevierStyleItalic">Odds ratio</span> ajustada por sexo y residencia (rural frente a urbana).<br></br>c Fiambres incluye productos cárnicos cocidos, como el jamón de York, el pavo, etc.<br></br></p><span class="elsevierStyleSectionTitle">Discusión</span><p class="elsevierStylePara">Nuestro estudio corrobora la importancia de reconocidos factores de riesgo para la infección por <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span> en los niños, como el consumo frecuente de pollo, y coincide con varios estudios de casos y controles realizados en otros países desarrollados<a href="#bib3" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a href="#bib4" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a href="#bib7" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a href="#bib8" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a href="#bib9" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>. Bellido et al<a href="#bib5" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>, en un estudio realizado en Castellón en niños menores de 3 años hospitalizados, también detectaban esta asociación.</p><p class="elsevierStylePara">Este hallazgo presenta una elevada plausibilidad biológica dada la elevada tasa de contaminación por <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span> de la carne de pollo en los comercios minoristas, que algunos estudios en España estiman en el 87%<a href="#bib10" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>, y su baja dosis infectante<a href="#bib2" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>. No encontramos diferencias significativas en el porcentaje de casos y controles (22,2% frente a 17,8%) que comunicaron cocinar «poco» la carne de pollo (color rosado en el interior). Otros estudios epidemiológicos tampoco habían podido demostrar esta asociacion<a href="#bib8" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>.</p><p class="elsevierStylePara">Para explicar esta contradicción se ha sugerido que el riesgo asociado con una manipulación inadecuada de la carne de pollo que ocasionara la contaminación cruzada de alimentos consumidos sin tratamiento térmico, como los fiambres, podría contribuir a la asociación observada con el consumo frecuente de carne de pollo<a href="#bib4" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a href="#bib11" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>. El consumo de fiambres también se relacionó en nuestra investigación con un aumento del riesgo de presentar la enfermedad, en coincidencia con otro estudio de casos y controles realizado en Estados Unidos<a href="#bib9" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>.</p><p class="elsevierStylePara">Cogan et al<a href="#bib12" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>, en un estudio microbiológico, habían demostrado que la manipulación de carne de pollo provocaba una elevada diseminación del microorganismo en la cocina a través de manos y superficies de contacto. Además, en nuestro estudio, la práctica de lavar la carne de pollo cruda bajo el grifo, que se desaconseja por su capacidad de producir aerosoles<a href="#bib11" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>, fue más frecuente en los casos (64,4% frente a 40,0%), aunque la diferencia estuvo en el límite de la significación estadística.</p><p class="elsevierStylePara">El tratamiento con antibióticos durante el mes anterior a los síntomas incrementó el riesgo de padecer la enfermedad, tal como también se halló en otro trabajo realizado en Estados Unidos<a href="#bib9" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>. Bellido et al<a href="#bib5" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a> obtuvieron resultados contradictorios, aunque la ventana de exposición considerada fue menor (tres días). Para explicar este hallazgo se ha sugerido que el tratamiento con antibióticos alteraría la flora intestinal del paciente e incrementaría su susceptibilidad a la infección<a href="#bib9" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>.</p><p class="elsevierStylePara">Nuestro estudio presenta algunas limitaciones. En primer lugar, el pequeño tamaño de la muestra probablemente fue insuficiente para detectar ciertas asociaciones, como el contacto con perros o gatos, que se ha identificado como factor de riesgo en los niños<a href="#bib13" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a> y no obtuvo significación estadística (p=0,12). La elección de un mayor número de controles por caso hubiera aumentado la potencia estadística del estudio<a href="#bib14" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>.</p><p class="elsevierStylePara">Además, la duración del estudio fue inferior a un año, lo que impide valorar la estacionalidad de los factores de riesgo. Sin embargo, se realizó en el periodo en que se identifican más casos de campilobacteriosis en la región sanitaria de Lleida (datos no publicados), esto es, en la transición primavera-verano, coincidiendo con lo comunicado por Luquero-Alcalde et al<a href="#bib15" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a> para Valladolid.</p><p class="elsevierStylePara">A pesar de que el objetivo del trabajo era la población infantil atendida por pediatras, la mayoría de los casos (80%) tenían menos de 3 años. Por ello, los factores de riesgo identificados probablemente sean los predominantes entre niños con campilobacteriosis en ese rango de edad.</p><p class="elsevierStylePara">En relación con la selección de los casos, no se incluyeron todos los pacientes identificados, pero la participación fue alta (>95%). El examen de los datos sociodemográficos disponibles (sexo, edad, residencia) tampoco sugirió diferencias sustanciales entre casos incluidos y excluidos.</p><p class="elsevierStylePara">En cuanto a los sesgos de clasificación, las personas que han padecido una enfermedad tienden a recordar mejor exposiciones previas<a href="#bib15" class="elsevierStyleCrossRefs"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>. Para minimizar este sesgo de recuerdo, la ventana de exposición considerada fue una semana, la anterior a los síntomas en los casos y la anterior a la entrevista en los controles.</p><p class="elsevierStylePara">Los factores de riesgo alimentarios de campilobacteriosis en los niños identificados en este estudio sugieren la necesidad de una comunicación efectiva para reducir el riesgo de contaminación cruzada durante la manipulación no higiénica de pollo crudo en los alimentos «listos para comer», como los fiambres.</p><p class="elsevierStylePara">Recibido 15 Julio 2008 <br></br>Aceptado 28 Octubre 2008 </p><p class="elsevierStylePara">Autor para correspondencia. mfajo@unizar.es</p>"
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